Le 16 février 1947, Paris-Inter commence à émettre à Paris et région parisienne grâce à un émetteur utilisé jusque-là par les forces américaines. Elle est placée sous la tutelle de RDF (radiodiffusion française). Elle diffuse des journaux d'information, des émissions musicales, culturelles ou de divertissement.

Le 13 novembre 1955, la radio diffuse la première émission du célèbre "Le masque et le plume", un magazine culturel porté principalement sur le théâtre et la littérature.

Le 29 décembre 1957, Paris-Inter devient France I.

En avril 1958, Henri Kubnik crée le désormais mythique "Jeu des 1000 francs" (qui deviendra le "jeu des 1000 euros" en 2001).

En octobre ou novembre 1963, la station change de nom et devient RTF Inter.

Le 8 décembre 1963, elle prend finalement son nom actuel, France Inter, suite au concours "Baptême RTF 64" lancé auprès des auditeurs. Roland Dhordain tente de "transformer cette ringarde de Paris-Inter en une radio capable de rivaliser avec les stations périphériques".

En 1975, France Inter intègre Radio France après la partition de l'ORTF.

Depuis 1986, France Inter, qui est diffusée sur les grandes ondes, émet aussi dans tout l'hexagone en FM. Elle est aussi désormais accessible sur les bouquets numériques (satellites et câbles) et sur Internet.

Comme toutes les radios du service public, les seules publicités qu'elle diffuse concernent des entreprises publiques.

En septembre 2006, la grille des programmes voit se multiplier les émissions interactives avec notamment Isabelle Giordano et Eric Lange.

Mi-janvier 2009, France Inter annonce la fin de son décrochage hebdomadaire sur les GO (grandes ondes) d'ici à la fin du mois de janvier. En effet, chaque samedi soir, France Inter proposait le "Multiplex foot" uniquement sur les GO tandis qu'un autre programme était diffusait en FM. Cet arrêt marque la fin d'une époque pour la station publique. Les motifs de cet arrêt s'explique à la fois par la mauvaise qualité de la diffusion en GO, par l'audience de plus en plus réduite des GO et par le développement d'Internet.

Le 11 juillet 2012, la direction de France Inter annonce la fin des émissions nocturnes (entre minuit et 5h00) en direct. La station tourne une page puisqu'en semaine elle proposera désormais des rediffusions tandis que les nuits du week-end programmeront des émissions enregistrées dans les conditions du direct. La direction justifie son choix par le rapport entre le coût financier des émissions en direct et le peu d'intérêt stratégiques de ces tranches (dont l'audience limitée n'est pas mesurée par Médiamétrie). Les syndicats y voient la fin d'une époque et la perte d'une spécificité de la station. Toutefois les flashes de nuit en direct restent au programme.

Le 21 mai 2014, après 10 ans d'exil dans les locaux de l'avenue du Général Mangin, France Inter réintègre ses locaux rénovés au sein de la Maison de la Radio.

Le 31 décembre 2016 à minuit, France Inter éteint son émetteur grandes ondes définitivement dans le cadre d'un plan d'économies financières. Elle est la première radio française historique sur les grandes ondes à stoper ce mode de diffusion.

Sur la période janvier-février 2019, Médiamétrie affiche France Inter comme la première radio de France devant RTL en termes d'audience cumulée. A ce jour (29/01/2023), la station publique reste en tête...

Le 5 mars 2019, Franck Riester, Ministre de la Culture, annonce la préemption d'un fréquence pour la radio dans la cadre du déploiement du DAB+ à un niveau métropolitain.

Sur la période septembre-octobre 2020, Médiamétrie affiche France Inter comme la première radio de France devant RTL en termes de part d'audience. A ce jour (29/01/2023), la station publique reste en tête...